Nei secoli sono sopravvissute numerose descrizioni ufficiali di matrimoni tra personaggi di spicco. In queste descrizioni veniva raramente incluso il processo antecedente alle celebrazioni matrimoniali, ma è possibile ricostruirlo in alcuni passaggi:

Altresì dette poesie nuziali, gli epitalami abbondavano di riferimenti sulle implicazioni politiche e sociali del matrimonio. I matrimoni, dunque, servivano a mantenere in equilibrio le istituzioni politiche e per mandare avanti una società quanto più stabile. 

Ad ogni modo, i valori della famiglia che Leon Battista Alberti, e altri letterati, avevano descritto venivano sempre inclusi. 

Presumibilmente, Giorgione venne ispirato dall’Epitalamio di Palladio e Celerina del poeta romano Claudiano. Nel poema Venere si trova con il petto scoperto presso una lussureggiante caverna, sdraiata nella calda brezza di mezza giornata. 

Di consueto gli epitalami si concludevano con un rocambolesco risveglio della dea da parte di Cupido, che le intimava di prepararsi velocemente perchè dovevano partecipare ad un matrimonio umano in qualità di patrono. 

La tesi secondo la quale Giorgione avrebbe tratto ispirazione dall’epitalamio di Claudiano è quindi ancora più plausibile considerando che la tela giorgionesca comprendeva la rappresentazione di un Cupido ai piedi della dea. 

Per quest’opera Giorgione si ispirò alle rappresentazioni scultoree greco-romane dell’Arianna dormiente (II secolo d.c.) e l'Ermafrodito (II secolo a.c.). Similmente, prese spunto da una xilografia presente nel romanzo allegorico “Hypnerotomachia Poliphili” (1499), che ritrae una Ninfa colta a dormire svestita da un satiro.

Il dipinto ritrae una donna nuda che riposa sullo sfondo di un paesaggio agreste, comodamente adagiata su una coltre di soffici stoffe di seta, rosse e bianche; colori che richiamano la tradizione degli abiti nuziali Rinascimentali.
Il volto della dea volge innocentemente allo spettatore, sereno come la campagna circostante. Le braccia della Venere sono disposte parallelamente alla diagonale del dipinto e la mano sinistra copre l’inguine, in un'analogia alle pose delle Veneri pudiche.

Marcantonio Michiel, negli anni dal 1521 al 1543 compilò delle note molto dettagliate sulle opere cui aveva l'onore di assistere.
Nel 1525 si recò presso la dimora di Girolamo Marcello ove vide la tela a noi conosciuta come Venere dormiente. Scrisse che fosse un Giorgione, ma ammise l'intervento di Tiziano nel paesaggio; questa doppia attribuzione è stata generalmente accettata per lungo tempo, ma recentemente si è iniziato a credere che anche la Venere sia opera di Tiziano.
Ad ogni modo, riportò anche la presenza di un Cupido ai piedi della dea. Tramite la scansione a raggi infrarossi è stato possibile confermare la presenza del Cupido, ma ritratto in una posa che non corrispondeva quella che riportò Carlo Ridolfi (1594-1658) nei suoi appunti. Secondo Ridolfi nella tela dei Marcello, Cupido tratteneva nelle mani un uccellino, mentre in quella di Dresda sembra star puntando l'arco allo spettatore, sebbene sia difficile distinguere la posa. E' possibile che il dipinto che Michiel vide dai Marcello non è quello che oggi si trova a Dresda, oppure che le informazioni che fornì sulla paternità del quadro erano errate.
Comunque sia, il Cupido venne coperto durante una restaurazione nel 1843 per mano di Robert Schirmer.

Lo scenario di campagna è protagonista e rappresenta l’armoniosa convivenza tra uomo e natura; scelta inconsueta per un pittore, ma che è perfettamente in corde con la natura degli interessi e le amicizie poliedriche di Giorgione. A differenza di altri pittori, l'artista di Castelfranco, aveva sin da sempre coltivato diverse passioni, come quelle per la musica e la letteratura, e mai si era limitato a lavorare nel suo studio. Fu un grande cortigiano presso Caterina Cornaro, ove conobbe i letterati Aldo Manuzio e Pietro Bembo che lo influenzarono profondamente.

Il cespuglio, tizianesco, alle spalle della donna sembra voler conciliare il suo sonno, come il piccolo borgo sulla collina che pare inabitato, anch'esso tizianesco. Tiziano intervenne nel quadro del maestro a seguito della sua morte nel 1510. E' ovvio che volesse poter attestare la sua contribuzione all'opera, così ripropose specularmente il gruppo di case sulla collina in due delle sue opere Noli me tangere (1511, 1,09 x 91 cm, Londra, National Gallery) e Amor sacro e Amor profano (1515, 1,18 x 2,79 m, Roma, Galleria Borghese).

Sono di Tiziano, secondo la storica dell'arte Alessandra Fregolent (A. Fregolent, Giorgione, Electa, Milano, 2001), anche il panneggio rosso, il lenzuolo bianco e probabilmente il Cupido ad oggi rimosso.

In lontananza è possibile scorgere un castello e delle montagne, delicatamente pitturate di con tonalità bluastre. Infatti, per il paesaggio viene adopera la tecnica della pittura tonale, tramite la quale si crea profondità con l’uso di colori e toni diversi. Ne risulta che i tonalismi più caldi spettino agli oggetti vicini e quelli più freddi a quelli lontani, tenendo conto del modo in cui l’occhio nudo percepisce il colore che gradualmente sfuma negli oggetti in allontanamento.

Il dipinto venne comprato da un mercante francese per Augusto di Sassonia nel 1695 come un Giorgione, ma nel 1722 venne descritto nel catalogo come "La famosa Venere che giace sullo sfondo di un paesaggio di Tiziano". Nel 19esimo secolo si riteneva fosse una copia di un Tiziano, ma quando lo studioso Giovanni Morelli avanzò l'ipotesi che potesse essere il Giorgione visto a casa di Girolamo Marcello nel 1525 da Michiel, la proposta venne subito approvata e si è creduto che la Venere dormiente sia un'opera giorgionesca da allora. Dopo la Seconda Guerra Mondiale la tela cadde brevemente in possesso dell'Unione Sovietica.

Verso la fine del 15esimo secolo, le immagini rappresentate iniziarono ad essere estrapolate dal corpo del forziere per una visibilità maggiore. Per questo, i cassoni smisero di essere il fulcro della decorazione e questa venne concentrata sulle spalliere, ossia delle tele decorate. Le spalliere ebbero un grande successo a Venezia nei primi anni del 16esimo secolo ed iniziarono ad essere appese alle mura delle camere da letto sempre più frequentemente. Queste ritraggono gli stessi racconti mitologici dei cassoni, ma in maggior dettaglio. Il loro scopo era rappresentare un paesaggio con suggestivo realismo, che facesse da sfondo ad una divinità antica altrettanto suggestiva. Sebbene la Venere Giorgione incontri solo alcuni dei canoni delle spalliere, la storica dell’arte Anne Barrault (Ibid, 56) ritiene che possa considerarsi tale, in quanto il fine ultimo delle spalliere era quello di rappresentare un mondo realistico in modo ideale.