Todo comienza con un juicio contra un comandante Elite del Covenant, quien termina siendo revocado de su rango y etiquetado de hereje por no impedir que los humanos destruyeran Halo. Además, es torturado por Tartarus, jefe de los Brutes. Por su parte, en la Tierra, el Jefe Maestro y el sargento Avery Johnson son condecorados por la destrucción del anillo. Además, la comandante Miranda Keyes también recibe una medalla en honor de su malogrado padre, caído en batalla.

Pero la tranquilidad no dura mucho y una horda de Covenants pretende atacar la Tierra. Una flota, que transporta al profeta del Pesar, un miembro de la jerarquía alienígena se centra en atacar la ciudad keniata de Nueva Mombasa. El profeta huye rápidamente en un viaje interestelar, pero el Jefe Maestro y compañía no tardan en huir tras él. En su búsqueda, se repiten situaciones conocidas. Aparece un nuevo anillo Halo y hay que localizar un Índice para activarlo.

Por otro lado, el denostado comandante Covenant recibe una segunda oportunidad y deja de ser considerado como un hereje para poseer el cargo de Inquisidor. En una de sus primeras misiones, es también enviado a recuperar el Índice. Para ello, secuestra a Miranda Keyes y al comandante Avery Johnson. Pero Tartarus, el líder de los Brutes, lanza al Inquisidor por un abismo tras revelarle que los profetas han ordenado la aniquilación de los Elites. Tanto el Inquisidor como el propio Jefe Maestro, que previamente había tenido un accidente, son salvados por un extraño ser llamado Gravemind, el líder de los Flood. Tras desvelar que la activación del Halo acabaría con todas las razas, esta criatura envía a los dos protagonistas a diferentes puntos para evitar la activación del anillo.

El Inquisidor se enfrenta a Tartarus y acaba con él, no sin que antes éste active el anillo, aunque Miranda Keyes logra detenerlo, no lo hace del todo, ya que todos los anillos se quedan en un estado de espera para ser activados desde un lejano lugar llamado “El Arca”.
Tras los créditos aparece Gran Caridad, la ciudad santa de los Covenant, que se encuentra infestada de Flood. También se ve a Gravemind interrogando a Cortana. “Dispara”. Es la última palabra que dice nuestra IA morada favorita. Todo listo para la siguiente entrega...

Tras multitud de confrontaciones con los alienígenas, el último Spartan se encuentra con un mensaje de Cortana, quien le avisa que para detener a los Flood no tiene otra alternativa que cruzar un portal para llegar a “El Arca”. En él, descubren que “El profeta de la Verdad” pretende activar los anillos y acabar con todos los seres vivos inteligentes del universo.
El Jefe Maestro y el Inquisidor descubren por medio de Gravemind que la única forma de derrotar al profeta es unir fuerzas, y es lo que hacen. Tras una tentativa en vano de detener al profeta, éste captura al Capitán Johnson, acaba con la vida de Miranda Keyes y activa finalmente los anillos. Afortunadamente, el Jefe Maestro consigue detenerlos y el Inquisidor acaba con la vida del Profeta de la Verdad. Pero Gravemind traiciona a sus nuevos aliados.
John-117 descubre que un nuevo Halo está siendo construido en el Arca para remplazar el destruido en el primer título. Consigue destruirlo antes de su completa reconstrucción y se dirige a las ruinas de Gran Caridad a rescatar a Cortana y a destruir la ciudad. Al contrario de lo que se pensaba, Gravemind sobrevivió a la explosión.

El equipo toma rumbo a Halo para destruirlo. Johnson es asesinado tras pretender activar de manera prematura el anillo, ya que destruiría el Arca. El Jefe Maestro, Cortana y el Inquisidor se encaminan hacia la fragata del UNSC llamada “Forward Unto Dawn” mientras Halo se destruye paulatinamente. En la huida hacia el portal que los devuelva a la Tierra, la nave se parte en dos mitades, devolviendo al Inquisidor al lugar pretendido y al Jefe Maestro perdidos por la galaxia.

Cortana envía una señal de auxilio, pero podría tardar muchos años en tener respuesta. El Jefe Maestro se introduce en una cámara criogénica diciéndole a su compañera “Despiértame cuando me necesites”.

Desde que con Halo 3 se cerró la primera trilogía de las aventuras del Jefe Maestro no hemos estado exentos  de nuevas aventuras ambientadas en el universo creado por Bungie. Y, a pesar de la ausencia de nuestro querido Spartan-117, hemos podido contemplar la franquicia desde nuevos puntos de vista y conocer a nuevos personajes sin que la acción y la intensidad pierda un ápice de frescura.