En la década de los 70 tras su paso por Toei Doga, y ya como animador experimentado, pasó a formar parte de la plantilla de Nippon Animation, donde debutó como director realizando productos televisivos con series como “Lupín” y “Conan y  El Niño Del Futuro” (1978). Un año después, en una nueva empresa llamada Tokio Movie Shinsha, dirigió su primera película "Lupin III: El castillo de Cagliostro", además de algunos episodios de la serie "Sherlock Holmes". 

 Después de varios años inmerso en un arduo proceso de lluvia de ideas que servirían de base a muchos de sus proyectos posteriores, y ante la imposibilidad de realizar un largometraje personal de manera independiente, recibió el encargo por parte de la revista Animage de realizar con total libertad creativa un manga que más tarde él mismo adaptaría a la gran pantalla en la que sería su primera película “como autor”: "Nausicaä del Valle del Viento" (1984). Esta historia de ambiente post-apocalíptico contenía parte de las claves temáticas de Nagazaki, como el humanismo, la preocupación por el medio ambiente, o el protagonismo de personajes femeninos con personalidad en aventuras de carácter fantástico con tonos mágicos, alegóricos y sentimentales.

En principio, Miyazaki rechazaba el uso de CGI, optando por el dibujo tradicional, pero con el paso de su carrera fue utilizando la imaginería digital.

En el año 1985 creó el Estudio Ghibli con Isao Takahata. Dentro del estudió poseía total libertad de movimientos, dirección y guionaje. En 1986 estrenó “El castillo en el Cielo” (1986). Más tarde filmó “Mi Vecino Tororo” (1988), “Nicky, La Aprendiz De Bruja” (1989) “Porco Rosso”  (1992) y "La princesa Mononoke" (1997). Este último fue su proyecto más ambicioso, que supuso su consagración como maestro de la animación japonesa pero cuyo esfuerzo estuvo a punto de retirarlo del cine. Tras este punto de inflexión, Miyazaki volvió con fuerzas renovadas y en plena madurez como creador para elaborar el tramo más brillante de su carrera con películas como,  "El viaje de Chihiro", "El Castillo Ambulante" (2004) y "Ponyo y el Secreto de la Sirenita" (2008).

Su última película fue "El viento se levanta" (2013), basada libremente en la novela del mismo nombre escrita por Tatsuo Hori, y la vida de Jirō Horikoshi, ingeniero creador del célebre caza de combate Mitsubishi A6M Zero que Japón utilizó en la II Guerra Mundial. 

En 2015, Miyazaki declaró que se retiraría del cine. De todas formas, en 2018 reveló que estaba trabajando en un nuevo largometraje que sería revelado en 2019 o 2020, antes de los juegos Olímpicos de Tokyo.