Бильбо начинает книгу воспоминаний и пишет о событиях прошлого. В начале он начинает с истории про королевство гномов Эребор и богатый город — государство людей Дэйл, а заодно упоминает про то, как гномы обнаружили Аркенстон. Дальше хоббит переходит к описанию нападения дракона Смауга на Дэйл и Одинокую гору. В ходе нападения дракона король Гирион Дэйлский сложил свою голову, вождь гномов из рода Дурина Трор чудом спасся, выжившие гномы были обречены на скитания, а дракон остался в пещере охранять захваченные им сокровища. Внук Трора Торин Дубощит пытался найти поддержку у эльфийского короля Лихолесья Трандуила, но безуспешно.

Память возвращает Бильбо на 60 лет назад. В этот день Бэггинса навещает Митрандир, который уговаривает хоббита отправиться в путешествие. Бильбо отказывается и скрывается в доме, а чародей ставит на двери метку с помощью посоха. Вечером в доме Бильбо появляются в сопровождении Гэндальфа непрошенные гости: 13 гномов во главе с Торином Дубощитом, королём Эребора в изгнании. Они полны желания отправиться в поход, чтобы спасти своё королевство, так как в их распоряжении теперь есть карта и ключ от тайного прохода внутрь Одинокой Горы. Гэндальф рекомендует принять в компанию Бильбо, отзываясь о нём как об опытном воре, который им пригодится. Хоббит отнекивается, но на следующее утро, неожиданно для себя, соглашается, догоняет гномов и присоединяется к ним.

Ночью во время привала Балин рассказывает хоббиту историю о битве возле Восточных ворот Мории. В ней Торин сражался против орочьего лидера Азога Осквернителя и отрубил ему руку (это была месть за убитого им в бою короля Эребора Трора). Исчезновение предводителя орков привело гномов к победе. Бильбо после рассказа спрашивает у Торина про Азога и предводитель гномов говорит о том, что Белый Орк спрятался в «норе, откуда он вылез». Причём в самом фильме показано, что Азог выжил после битвы при Азанулбизаре и расположился в Дол-Гулдуре.

Вскоре в лесу на гномов обрушивается ливень, во время которого Митрандир рассказывает хоббиту про свой орден магов. Одновременно маг Айвендил (Радагаст Бурый) спасает ежа от темной силы, а заодно и защищает свое жилище Росгобел от пауков Лихолесья. Тем временем выясняется, что маршрут Торина не является секретом: компанию преследуют по пятам орки. Гномы, маг и хоббит останавливаются на привал возле руин заброшенной хижины, причём Гэндальф ссорится с Торином, так как последний не хочет обращаться за помощью к эльфам Имладриса. Во время ночлега гномов и хоббита захватывают каменные тролли. Благодаря хитрости Бэггинса и разговорчивости троллей, гномам удаётся затянуть своё съедение, а подоспевший Гэндальф уничтожает их, открыв доступ солнечному свету в лощину, который превращает их в камень. В пещере троллей маг и гномы находят богатый клад, а заодно и оружие — эльфийские мечи. Бильбо достаётся короткий эльфийский клинок Жало, светящийся синим светом при приближении орков.

После этого Гэндальф встречает в лесу Радагаста Бурого, на санях, запряжённых гигантскими кроликами. Айвендил рассказывает Митрандиру про то, что с ним случилось. Дело в том, что он заметил призрак Некроманта в развалинах Дол-Гулдура на юге Лихолесья, и в лесу появилась опасная нечисть, которой не было видно много лет. Как доказательство Радагаст передаёт Гэндальфу моргульский клинок, которым его пытался убить призрак Короля-чародея в Дол-Гулдуре.

От очередного столкновения с орками, во время которого Радагаст успешно спасается бегством, путешественников спасает конный патруль эльфов Ривенделла, уничтоживший и орков, и варгов. Гэндальф приводит компанию в Ривенделл, где их встречает придворный Элронда Линдир. В этот момент Элронд возвращается со своим отрядом (как выяснилось, это сам владыка Имладриса командовал разгромом орков), чем ненадолго вызывает панику у гномов, решивших, что тот решил с ними расправиться. Во время торжественного ужина Элронд рассказывает Торину и Митрандиру про найденные ими эльфийские мечи, а Бильбо обнаруживает остатки меча короля Арнора Элендила Высокого.

Ночью Элронд помогает расшифровать карту и определить место и время, когда можно будет увидеть скрытую дверь в гору. Здесь же происходит встреча Гэндальфа, Сарумана Белого, Галадриэли и Элронда — членов Белого Совета. Рассказ Гэндальфа о событиях в лесу Саруман выслушивает скептически и говорит, что Радагаст больше ест грибы и шатается по лесу, чем занимается делом, а Некромант, скорее всего, — просто человек, овладевший чёрной магией; но Галадриэль согласна с тем, что в Средиземье неспокойно, и обещает свою поддержку отряду. Саруман хочет остановить поход гномов. Неожиданно появляется Линдир с сообщением, что гномы уже ушли (причём на телепатический вопрос Галадриэли Гэндальфу, знал ли он об этом, тот признаётся, что остался, чтобы дать гномам время уйти). Наутро гномы и Бильбо, не дожидаясь Гэндальфа, который остался в Ривенделле для разговора с королевой Лориэна, отправляются к Туманным горам. Здесь они во время бури видят поединок между каменными великанами и прячутся в пещере. Там они попадают в ловушку гоблинов, и их ожидают пытки и плен. Бильбо в суматохе избегает пленения, а затем, в результате борьбы с заметившим его небольшим гоблином, падает с ним в расщелину.

Очнувшись в зарослях грибов, полностью скрывающих его из виду, Бильбо видит обитающего здесь Голлума, а тот, занимаясь телом упавшего вместе с Бильбо гоблина, незаметно роняет кольцо (которое Гэндальф позже передаст Фродо), и чуть погодя Бильбо его случайно находит. Потом Голлум замечает Бильбо, и в итоге Бильбо предлагает Голлуму сыграть в загадки. Они договариваются, что в случае победы Бильбо — Голлум покажет выход, а если Бильбо проиграет — Голлум его съест. После того, как Бэггинс побеждает, спросив, что у него в кармане, Голлум решает, что Бильбо украл кольцо и нападает на него. Бильбо пытается скрыться от Голлума и найти своих попутчиков. Убегая от Голлума, он случайно надевает кольцо на палец и становится невидимым. В это время гномам удаётся, благодаря помощи Гэндальфа, освободиться из плена и убить Верховного гоблина, они выбегают из пещер мимо того места, где невидимый Бильбо крадётся за Голлумом. Голлум в отчаянии от того, что упустил свою прелесть. Несмотря на возможность убить Голлума, Бильбо не делает этого из жалости. Бильбо покидает пещеры, догоняет гномов и опять присоединяется к команде.

После бегства из пещеры команда попадает в кольцо преследующих их орков и варгов во главе с давним противником Торина — Азогом. Последние загоняют гномов, хоббита и мага на деревья, растущие на краю утеса, причём Гэндальф оказывает сопротивление, бросая во врагов зажженные шишки. Торин выходит на поединок против Азога, но проигрывает его. Бильбо героически защищает от смерти Торина и доказывает, что в компании он не случайный попутчик. Кольцо врагов стягивается, но в последний момент приходит призванное Гэндальфом спасение в виде гигантских орлов, которые сбрасывают орков и варгов с утёса. Азог из-за неудачи издает недовольный крик. Орлы высаживают путешественников на скале Каррок в Диком Краю. Митрандир исцеляет Торина и последний благодарит хоббита за спасение. Герои видят на горизонте Одинокую гору, в недрах которой из-за дрозда просыпается дракон Смауг.

Сразу после прохождения через портал у Дреки (жены вождя Дуротана) начинаются роды, но новорожденный бледен и не подаёт признаков жизни. Колдун берёт в руки тело орочьего малыша и, используя магию Скверны, вдыхает в него жизненную силу оленя, оказавшегося рядом. Гул’дан призывает орков приветствовать нового воина Орды, и толпа ликует.

Тем временем до лорда Андуина Лотара, главнокомандующего королевства людей и шурина короля Ллейна Ринна, который находится с визитом в городе дворфов Стальгорне, доходят известия о таинственных захватчиках — они опустошают близлежащие деревни, а жителей забирают в плен. Желая осмотреть трупы воинов в крепости, он натыкается на молодого мага Кадгара, бывшего члена Кирин-Тор, когда-то отрёкшегося от своей клятвы будущего Хранителя Тирисфаля. Чародей, осматривая одно из тел, внезапно пугается, и умоляет вызвать Хранителя Медива (сына победившей в давние времена Разрушителя Миров Саргераса Хранительницы Эгвин), заверяя лорда Андуина, что тот всё им объяснит. Но вызвать Хранителя не так просто, и Лотар отправляется за помощью к Ллейну Ринну, королю Штормграда, который может своей властью призвать Медива.

Взяв королевский перстень, Андуин на своём грифоне летит с Кадгаром в Башню Каражан — обитель Хранителя. По пути выясняется, что ранее Медив по непонятным причинам исчезал на шесть лет. Оставив Кадгара внизу в библиотеке, Лотар поднимается наверх, где находит старого друга у Источника Магии, конструирующего глиняного голема.

Тем временем Кадгар осматривает библиотеку, но внезапно замечает некую фигуру, которая растворяется в одной из книжных полок, а татуировка на его кисти (знак Кирин-Тора) указывает на старую книгу. Взяв её в руки, он оказывается атакованным осторожным Медивом. Скептически отнесясь к рассказу чародея, Медив соглашается посетить короля. В Штормграде, убедившись в правдивости слов Кадгара, он входит в состав разведывательного отряда, в который также вошли Лотар, его сын Каллан и Кадгар.

Следуя одним из торговых трактов, натыкаясь на разрушенные телеги и разбросанный провиант, они находят следы Скверны. К ужасу Хранителя, его худшие опасения оправдались — орки используют магию Скверны, а Скверна и Свет — противоположны. Отряд заманили в засаду, подстроенную орками Чернорука Разрушителя, среди которых находится Дуротан, всю битву сидевший в резерве. Битва показывает, что орки намного сильнее физически и выше ростом. Если бы не помощь Медива, использовавшего оружие врага — магию Скверны, отряд был бы уничтожен. А Дуротан убеждается, насколько кровожадны и в то же время уязвимы его собратья, поражённые Скверной.

Желая заполучить пленника для изучения его слабых мест, Лотар организует погоню, в результате которой в плен попадают старый орк и Гарона Полуорчиха, которая прошла с кланом Дуротана через магический портал. До Штормграда доехала только пленница, старого орка убил Андуин. К удивлению всех, Гарона знает человеческий язык, что облегчает общение. Проведя разведку, люди понимают, чего добивается Гул’дан — с помощью энергии жизни пленных хочет снова открыть портал в Дренор, чтобы вызвать оставшуюся там Орду. Тогда у Азерота не будет никаких шансов победить в грядущей войне. Кадгар, изучая найденную им в библиотеке Каражана книгу, находит иллюстрации того самого портала и понимает — Гул’дан привел орков не сам, их вызвал кто-то из их мира людей. Желая помочь Хранителю Медиву, он рассказывает о своей находке, но тот советует не лезть не в своё дело, попутно сжигая все записи и зарисовки, кроме той, на которой изображен человек в капюшоне, открывающий портал с другой стороны.

Тем временем Дуротан понимает, что Скверна, которую использует орк-чернокнижник, стала причиной гибели его родного мира. Решая помешать Гул’дану, он назначает встречу королю Штормграда Ллейну в горном ущелье. Оргрим Молот Рока не согласен с решением Дуротана восстать против Гул’дана, так как со стороны это выглядит предательством своей расы. Во время переговоров между двумя расами на людей и Северных Волков нападает отряд, ведомый Черноруком. Подоспевший Хранитель в последний момент успевает отгородить армию орков от небольшой горстки выживших людей непреодолимым магическим барьером. Но за пределами барьера остаётся Каллан с несколькими воинами, который погибает от руки Чернорука.

Потратив все силы на помощь людям, Хранитель падает без сознания. Его находит Гарона и Кадгар. Старый Мороуз, управляющий чародейским оплотом Медива, помещает пострадавшего в Источник, наполненный энергией тайной магии. Увидев зеленые, пораженные Скверной глаза Хранителя, Кадгар решает просить совета у Кирин-Тора, лидеры которого находятся в парящем высоко в небе городе магов Даларан, который был пристанищем для всех людей, которые смогли обменяться знаниями с Высшими Эльфами. Там он спрашивает у старейшин про некую Алоди, которая упоминалась в книге Медива. Антонидас, могущественный лидер магов Кирин-Тора, приводит молодого мага к древнему магическому кубу, о котором знают только Хранитель и совет чародеев. Внезапно куб оживает и открывает для Кадгара проход. Пройдя по нему, он находит Алоди, артефакт, созданный матерью Медива, первой Хранительницей — Эгвинной. Она в давние времена создала особую реликвию — Горнило Хранителя. Алоди говорит, что Медив более не защищает Азерот, а наоборот, хочет уничтожить. Медив признается, что проиграл борьбу со Скверной, и, перейдя окончательно на темную сторону, забирает жизнь у кастеляна.

В Штормграде идёт жаркий спор о дальнейшей стратегии в войне против орков, учитывая что на помощь Штормграду не придут ни эльфы Кель-Таласа, ни дворфы Стальгорна, ни даже могущественное Королевство Лордерон. Лотар не верит в победу — ведь как только Гул’дан откроет Тёмный Портал для Орды, битва будет проиграна. Появляется Медив, и после недолгого конфликта с Андуином убеждает короля бросить все силы на решающее сражение возле портала, обещая помочь из Каражана и говоря, что Дуротану удалось расколоть Орду. Лотара же запирают в тюремной клетке, считая, что горе из-за погибшего сына мешает ему думать здраво. Кадгар понял, что Хранитель не тот, за кого себя выдает, и спешит оповестить об этом Ллейна, но не успевает, и находит одного Лотара. Они решают помешать Медиву и посредством телепорта, созданного чародеем, переносятся в башню Хранителя. Медив тем временем читает заклинания, активирующие Тёмный Портал. Лотар и Кадгар вступают в бой с Медивом. Используя магию скверны, Медив полностью попадает под контроль Саргераса, владыки Пылающего Легиона. Давным-давно, между Саргерасом и матерью Медива, Эгвинной произошла битва, в которой победила хранительница, но демон использовал её, а после её сына, как сосуд.

В стане орков Чернорук разгадывает планы Дуротана и просит разрешения у Гул’дана вместе с Оргримом уничтожить весь клан Северного Волка. Когда большая часть его членов была убита (тех орков, что были послабее, взяли в плен для ритуала), возле шатра с женой и сыном Дуротана Оргрим понял, какую ошибку допустил, и отпускает Дреку. Оргрим помогает инсценировать побег Дуротана и мирится с другом, признавая свою ошибку. Молодой вождь, желая оттянуть пришествие Орды и открыть глаза всем остальным оркам на истинную сущность Гул’дана, вызывает последнего на Мак’Гора — священный поединок. Но чернокнижник готовится к ритуалу открытия портала и, дабы не тратить время, вынужден применить магию, высасывая всю жизненную силу Дуротана, что вызывает крайнее недовольство практически у всех орков, испокон веков чтящих традиции, признающих лишь силу и считающих магию приёмом нечестным. Гул’дан, для сохранения контроля, запугивает орков, высасывая одним заклинанием жизни нескольких воинов Орды и используя их энергию для осквернения Чернорука. В это время открывается портал; в свою очередь, оставшиеся легионы Штормграда подошли к лагерю орков. Начинается битва.

А в Каражане Хранитель изменился до неузнаваемости. Кадгар заманил Медива в ловушку, сбросив на него глиняного голема и изгнав демона, но сам чародей оказался под влиянием Скверны. Вернувший себе человеческий вид Медив перед смертью раскаивается, советуя чародею никогда не сражаться со злом в одиночку, так как это обречено на провал. Он находит в себе силы помочь королю Ллейну в сражении, вместо портала в Дренор ненадолго открыв проход в Штормград и даровав уже поредевшим легионам надежду. Солдаты Штормграда помогают освобождённым крестьянам бежать из заточения через портал.

Несмотря на это, король оказывается в окружении, и видя, что смерть неминуема, просит Гарону убить его, чтобы прославить полукровку в глазах орков. Перед смертью Ллейн берёт с женщины обещание — она сделает всё, чтобы мир между двумя расами когда-нибудь наступил. В отчаянии Гарона исполняет последнюю волю короля. Прилетевший на помощь Лотар не понимает поступка полуорчихи и воспринимает это как предательство. Его самого захватывают в плен. Придя в себя, он видит, как убийца его сына, Чернорук Разрушитель, вождь Орды, принявший дар Гул’дана — Скверну — бросает ему вызов. Лотар победил в поединке; отомстив за сына, он хочет забрать тело Ллейна и улететь в Штормград. Гул’дан, видя в нём опасного врага, собирается нарушить законы поединка и убить Лотара, но, опасаясь остаться без поддержки Орды, отпускает. В столице проходят похороны Ллейна Ринна, на которых присутствуют представители всех Восточных Королевств Азерота, а также Верховный Король Каз Модана Магни Бронзобород — создатель магического меча под названием Испепелитель в будущем и Король Кель’Таласа Анастериан Солнечный Скиталец. Андуина Лотара выбирают новым лидером Штормграда, и он объявляет о создании Альянса, который в будущем сокрушит Орду.

Сына Дуротана и Дреки Го’эла, которого мать успела спасти, находят люди управляющего Крепости Дарнхольд Эдаласа Блэкмура. Голубоглазый младенец рычит на держащего его человека. Так закончилась история о первом столкновении орков и рас Азерота, и началась история Тралла, Вождя Новой Орды.

Владыка Ривенделла Элронд приказывает Исилдуру бросить кольцо в жерло Роковой горы, но тот отказывается. В дальнейшем Исилдур попадает в засаду орков на Ирисных низинах, а его кольцо падает на дно реки Андуин. Через столетия Кольцо попадает в руки хоббита Смеагола и превращает его самого в чудовищное существо по имени Голлум. Голлум уединяется со «своей прелестью» в пещерах Мглистых гор, но во время похода представителя гномьего королевского рода Дурина Торина Дубощита на Одинокую Гору, принявший в нём же участие хоббит Бильбо Бэггинс случайно получает кольцо.

Проходит время. Саурон возвращается в Мордор и предстаёт в виде Всевидящего Ока. Судьба Средиземья оказывается в руках хоббитов.

Волшебник Гэндальф Серый приезжает в Шир, где его радостно встречает хоббит Фродо Бэггинс. Бильбо планирует отметить во всем великолепии своё 111-летие и 33-летие племянника Фродо. Более того, он рад встрече со своим старым другом, во время которой жалуется чародею на усталость. Вечером начинается праздник, во время которого Бильбо рассказывает маленьким хоббитятам истории из своего путешествия, а Гэндальф наказывает неразлучных друзей хоббитов — Перегрина Тука и Мериадока Брендибака, самовольно запустивших фейерверк. В разгар праздника Бильбо произносит речь перед приглашёнными гостями, а затем, надев Кольцо и став невидимым, исчезает. Вернувшись домой и сняв кольцо с пальца, хоббит обнаруживает Гэндальфа, который уговаривает Бильбо расстаться с Кольцом и передать его Фродо. Бильбо после разговора с магом оставляет Кольцо Фродо и покидает Шир. Фродо идёт в дом Бильбо, где маг просит хоббита спрятать Кольцо, что и происходит.

Гэндальф, который догадывается об истинной природе Кольца, отправляется в столицу Гондора и находит бумаги Исилдура, который оставил Кольцо у себя, найдя в нём «неизъяснимую прелесть». Тем временем Голлум под пытками в цитадели Саурона — Барад-Дуре — сознаётся, что Кольцо находится в Шире и им владеет некий Бэггинс. Из крепости Минас Моргул на охоту за Кольцом выезжают Чёрные Всадники — назгулы и один из их допрашивает фермера Мэггота.

Гэндальф возвращается в Шир и опытным путём выясняет, действительно ли Фродо владеет Кольцом Всевластья. Увидев, что на Кольце появились эльфийские руны с заклятием самого Саурона на чёрном наречии, Гэндальф требует, чтобы Фродо отправился в Ривенделл, где эльфийский владыка Элронд должен решить, что делать с Кольцом. Он направляет с ним садовника Сэма, подслушавшего их разговор. В поле, принадлежавшем фермеру Мэгготу, они случайно встречают хоббитов Пиппина и Мерри. Они едва не попадаются Чёрным Всадникам, но всё-таки успевают в последний момент бежать из Шира.

Гэндальф является в крепость Изенгард к главе ордена магов — истари Саруману Мудрому, который, пользуясь палантиром, давно разобрался в ситуации и перешёл на сторону Мордора. Гэндальф отказывается присоединиться к нему и в ходе схватки с магом-предателем попадает в плен. Саруман превращает свой цветущий край в подобие Мордора и приступает к созданию армии для Саурона.

Тем временем Фродо с товарищами приходит в трактир городка Бри, где хоббиты попадают в поле зрения Следопыта. В зале трактира Фродо случайно надевает Кольцо, и назгулы сразу же определяют его местоположение (Гэндальф ранее предупреждал Фродо, что нельзя надевать Кольцо Всевластия, ибо его сила может привлечь внимание последователей Тёмного Властелина. А Кольцо в свою очередь стремится вернуться к своему хозяину). Следопыт Арагорн отводит хоббитов в свою комнату и вызывается провести их к Ривенделлу. Ночью назгулы проникают в Бри и пытаются убить хоббитов, но эта попытка завершается неудачей. Арагорн ведёт хоббитов во владения Элронда через леса и болота, но назгулы не отстают ни на шаг. Хоббиты разбивают лагерь на холме Заветерь, при этом Арагорн уходит на разведку. Мерри и Пиппин по глупости разводят костёр, привлекающий внимание назгулов, тут же нападающих на хоббитов. Арагорн прогоняет назгулов, но Фродо тяжело ранен моргульским клинком Короля-Чародея. Приехавшая эльфийка Арвен на быстром коне доставляет Фродо в Ривенделл и топит преследующих её назгулов в разбушевавшейся реке. Владыка Элронд излечивает Фродо и последний встречает в Ривенделле Гэндальфа, который сбежал из Изенгарда, а затем и Бильбо.

Гэндальф видит то, как к Фродо возвращаются силы и он оправляется после нанесённой назгулами раны (хотя она никогда не залечится полностью и придётся носить её до смерти), и сообщает Элронду об планах Сарумана. Владыка Ривенделла говорит, что опасно оставлять Кольцо в его владениях, а чародей наблюдает за приходом в сам Ривенделл представителей людей, эльфов и гномов. Ночью Арагорн общается с Арвен, и влюблённые вспоминают то свидание, когда дочь Элронда дарит Следопыту своё украшение.

На совете в Ривенделле, где выясняется, что Арагорн является потомком Исилдура и наследником престола Гондора, Элронд требует уничтожить Кольцо, заявляя, что его надо бросить в пламя Роковой горы в сердце Мордора, где оно было отлито и являющейся единственным местом, где от него можно избавиться. Шокированный сын наместника Гондора Боромир считает, что это невозможно, так как Мордор находится под очень серьёзной охраной: его Чёрные Врата стерегут не только орки, там таится сильное зло, и Всевидящее Око Саурона на вершине Барад-Дура видит там всё. Фродо прекращает начавшуюся по вине гномов и эльфов перебранку тем, что вызывается совершить поход в Мордор. Его вызываются сопровождать друзья-хоббиты, эльф Леголас из Лихолесья, волшебник Гэндальф, гном Гимли из королевства Эребор и люди — Боромир и Арагорн. Элронд называет этот отряд Братством Кольца и провожает его участников в поход.

Морийский балрог в фильме «Властелин колец: Братство Кольца»

На подходе к Вратам Рохана Братство замечают вороны-шпионы Сарумана — кребайны из Дундланда. Гэндальф ведёт отряд через снежный перевал Карадрас, но колдовство Сарумана вызывает снежную бурю. Фродо решает идти через древнее подземное королевство гномов Морию, хотя Гэндальф понимает, что в морийских пещерах затаилось древнее зло, которое сами гномы Кхазад-Дума пробудили в поисках мифрила. Члены Братства Кольца заходят через Западные ворота и видят останки гномов, пробитые стрелами гоблинов. В этот момент из подземного пруда вылезает чудовищный спрутообразный Глубинный Страж и хватает Фродо, которого, однако, спасают его друзья. Героям в ходе противостояния Стражу приходится отступить в глубь Мории и остановиться на привал. Во время привала Фродо видит Голлума, который крадётся за ними, и общается с чародеем. Вскоре члены Братства Кольца находят усыпальницу родственника Гимли Балина, владыки Мории и спутника Торина Дубощита. Читая летопись Мазарбул, найденную в Чертоге, Гэндальф понимает, что все гномы, принявшие участие в походе Балина, погибли. Пиппин случайно роняет скелет погибшего в экспедиции Балина соратника Торина гнома Ори в колодец, гоблины поднимают тревогу, и герои вступают в отчаянный бой, в ходе которого пещерный тролль безуспешно пытается убить Фродо (мифриловая кольчуга защитила его). Хранители оказываются окружены полчищами орков Мории, но все меняется с появлением нового врага. Члены Братства добираются до Морийского моста, но тут их догоняет чудовищный огненный демон древнего мира — балрог. Гэндальф в ходе поединка с ним обрушивает мост с демоном в пропасть, но тот, обвив за ногу волшебника своим бичом, увлекает его за собой в бездну. Отряду, теперь возглавляемому Арагорном, удалось спастись, хотя все оказались шокированы потерей Гэндальфа.

Выйдя из пещер Мории, отряд приходит в леса Лотлориэна, где их задерживает патруль лесных эльфов — галадрим. Арагорн просит его командира Халдира отвести их к владычице Галадриэль, что и происходит. Герои останавливаются на отдых в королевстве Лориэн. Ночью Арагорн разговаривает с Боромиром про столицу Гондора, а Галадриэль показывает Фродо своё волшебное зеркало. Фродо, после того, как око Саурона обнаружило его самого через Зеркало Галадриэли, предлагает отдать кольцо эльфийской королеве, но та заявляет, что тогда вместо Чёрного Властелина у них будет Чёрная владычица. Эльфы снабжают путников всем необходимым и отправляют их в лодках по реке Андуин. Саруман высылает на их поиски отряд орков новосотворённого племени — урук-хай, во главе с Лурцом.

Герои во время путешествия по Андуину смотрят на Столпы Аргоната и останавливаются на привал. На стоянке Боромир требует от Фродо отдать ему Кольцо, чтобы спасти его народ. Фродо отказывается, Боромир пытается отнять Кольцо силой, но Хранитель, надев Кольцо и став невидимым, ускользает от него. Хоббит садится во всевидящее кресло Амон Хен и видит око Саурона. Он снимает Кольцо и рассказывает Арагорну про зарвавшегося Боромира.

Но внезапно появляется отряд орков. Арагорн вступает с ними в бой, а Фродо успевает сбежать. Гимли и Леголас приходят на помощь Арагорну. Герои слышат рог Боромира. Оказывается, Мерри и Пиппин, подвергая себя опасности, отвлекли орков от Фродо, и им на помощь пришёл Боромир. В неравной битве, на глазах у хоббитов, Боромир уничтожает многих орков, но их командир Лурц расстреливает витязя из лука, а Урук-хай захватывают Пиппина и Мерри и направляются в Изенгард. Лурц собирается добить Боромира контрольным выстрелом из лука, но неожиданно появляется Арагорн и с большим трудом побеждает Лурца в поединке, отрубив сначала правую руку, а затем и голову. Умирающий Боромир рассказывает Арагорну о своей попытке забрать Кольцо у Фродо и раскаивается в своём поступке. Перед смертью Боромир признаёт Арагорна своим государем. Возложив умершего Боромира на эльфийскую ладью и отправив её по течению реки Андуин, Арагорн, Гимли и Леголас решают преследовать орков и выручить Пиппина и Мерри. Фродо и присоединившийся к нему Сэм переплывают Андуин и сами направляются в Мордор, чтобы выполнить свою миссию — уничтожить Кольцо Всевластия.

Шесть месяцев спустя к Броку подошла один из учёных Дрейка Дора Скирт, которая не согласна с методами Дрейка и хочет помочь Броку разоблачить его. С ее помощью Брок проникает в исследовательский центр Дрейка, чтобы получить доказательства его преступлений, в процессе узнавая, что его знакомая, Донна Диего, стало одним из подручных Дрейка. Брок пытается спасти ее, но Донна нападает на него и заражает его симбиотом перед смертью. Броку удается убежать, но вскоре начинают проявляться странные симптомы и обращается к Вейинг за помощью. Ее новый друг, доктор Эмерсон Коллинз, изучает Брока и узнает, что симбиот внутри него уязвим для шумов. Тем временем Дрейк наказывает Скирт за ее предательство, подвергая ее одному из оставшихся симбиотов, оставляя симбиота Брока в качестве единственного выжившего экземпляра.

Брок атакован наемниками, нанятыми Дрейком для извлечения симбиота, и превращается в чудовищное существо, известное как «Веном», чтобы отразить их и сбежать в соседний маяк. Симбиот общается с Броком и убеждает его сформировать альянс, чтобы он мог испытать жизнь через Брока, в то время как Брок получает удовольствие от сверхчеловеческих сил, которые дает ему симбиот. Брок использует свои новообретенные способности, чтобы проникнуть на свое прежнее рабочее место, чтобы стать свидетелем преступлений Дрейка, но на пути встречает наемников и снова переходит в Венома, чтобы убежать. Вейинг зовет его обратно в офис Эмерсона, где Брок узнает, что симбиот медленно разлагает его внутренние органы. Хотя симбиот утверждает, что он является частью их симбиоза, Брок использует МРТ, чтобы ослабить симбиота достаточно надолго, чтобы отделиться от него, но затем он захватывается людьми Дрейка.

В штаб-квартире Life Foundation Брок узнает, что Дрейк слился с беглым симбиотом и что они планируют запустить зонд в космос и вернуть легион симбиотов на Землю, чтобы ассимилировать человечество. Тем временем Вейинг неохотно общается с симбиотом, превращаясь в женскую версию Венома и врываясь в Life Foundation, чтобы спасти Брока, передав ему симбиота с поцелуем. Брок и симбиот снова становятся Веномом и намереваются остановить Дрейка и его симбиота, которые превращаются в «Райота». Веном и Райот дерутся на платформе запуска зонда, прежде чем Веном сумеет повредить зонд, в результате чего он взрывается, нарушив план Дрейка. Райот поглощается огнем, в то время как Веном выживает. Вскоре после этого Брок поправил свои отношения с Вейинг и вернулся к журналистике, в то же время тайно работая вместе с симбиотом, чтобы защитить город как Веном.

В первой сцене после титров Брок готовится взять интервью у заключенного серийного убийцы Клетуса Кэссиди. Вторая сцена - метраж Человека-паука: Через вселенные.