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Esta ciudad reemplazó a Santa María la Antigua del Darién y Acla y se convirtió en la capital de Castilla del Oro. Desde este lugar partieron las expediciones que conquistaron el Imperio inca del Perú en 1532 y fue escala de una de las más importantes rutas comerciales del continente americano, que llevaba a las famosas ferias de Nombre de Dios y Portobelo, por donde pasaba la mayor parte del oro y la plata extraída de las minas que los españoles explotaban en América.

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El nombre Panamá viene de la españolización del término cueva Panamá, que según Pascual de Andagoya, significa "abundancia de peces" o "abundancia de pescado y mariposas"; y por el árbol homónimo. El nombre Nuestra Señora de la Asunción se debe a que fue fundada el 15 de agosto de 1519, día en que se celebra a Nuestra Señora de la Asunción.

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El miércoles 28 de enero de 1671 tuvo lugar uno de los acontecimientos más catastróficos que registra nuestra historia. Ese día, tras derrotar a las fuerzas defensoras en la llanura de Matasnillos, el pirata Henry Morgan y sus huestes entraron en la ciudad de Panamá, la cual saquearon inmisericordemente, diezmando a la población y sometiendo a los sobrevivientes a toda clase de vejámenes. A raíz del asedio y como resultado de una pésima estrategia de defensa –el presidente de la Audiencia había ordenado detonar barriles de pólvora situados en varios puntos de la ciudad, si entraba el enemigo–“Panamá la Vieja quedó destruida hasta los cimientos”. Así lo explica, en uno de los capítulos de la Historia General de Panamá, el Dr. Alfredo Castillero Calvo, cuya lectura no tiene desperdicio.

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La ciudad fue azotada por al menos tres incendios devastadores y por un terremoto, en 1621.3​ También fue asediada, en varias ocasiones, por piratas. Fueron los propios españoles por orden del gobernador Juan Pérez de Guzmán, y no Morgan, los que destruyeron la ciudad al volar los depósitos de explosivos.

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La Unesco lo declaró como Patrimonio de la Humanidad en el 2003. ​ El sitio se ha convertido en una de las atracciones turísticas más populares de la ciudad.